SCOPUS
A chitinase with two catalytic domains is required for organization of the cuticular extracellular matrix of a beetle
저자
Noh, Mi Young ; Muthukrishnan, Subbaratnam ; Kramer, Karl J. ; Arakane, Yasuyuki
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학술지명
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발행연도
2018
작성언어
-등재정보
SCOPUS
자료형태
학술저널
수록면
e1007307
제공처
<▼1><P>Insect cuticle or exoskeleton is an extracellular matrix formed primarily from two different structural biopolymers, chitin and protein. During each molt cycle, a new cuticle is deposited simultaneously with degradation of the inner part of the chitinous procuticle of the overlying old exoskeleton by molting fluid enzymes including epidermal chitinases. In this study we report a novel role for an epidermal endochitinase containing two catalytic domains, TcCHT7, from the red flour beetle, <I>Tribolium castaneum</I>, in organizing chitin in the newly forming cuticle rather than in degrading chitin present in the prior one. Recombinant TcCHT7 expressed in insect cells is membrane-bound and capable of hydrolyzing an extracellular chitin substrate, whereas <I>in vivo</I>, this enzyme is also released from the plasma membrane and co-localizes with chitin in the entire procuticle. RNAi of <I>TcCHT7</I> reveals that this enzyme is nonessential for any type of molt or degradation of the chitinous matrix in the old cuticle. In contrast, TcCHT7 is required for maintaining the integrity of the cuticle as a compact structure of alternating electron-dense and electron-lucent laminae. There is a reduction in thickness of elytral and leg cuticles after RNAi for <I>TcCHT7</I>. TcCHT7 is also required for formation of properly oriented long chitin fibers inside pore canals that are vertically oriented columnar structures, which contribute to the mechanical strength of a light-weight, yet rigid, adult cuticle. The conservation of CHT7-like proteins harboring such a unique domain configuration among many insect and other arthropod species indicates a critical role for the group III class of chitinases in the higher ordered organization of chitin fibers for development of the structural integrity of many invertebrate exoskeletons.</P></▼1><▼2><P><B>Author summary</B></P><P>Insect cuticle or exoskeleton is an extracellular matrix consisting of three major morphologically distinct layers, the water-proofing envelope, the protein-rich epicuticle and the chitin/protein-rich procuticle. To accommodate growth, insects must periodically replace their cuticles in a process called “molting or ecdysis”. During each molt cycle a new cuticle is deposited simultaneously with degradation of the inner part of the chitinous procuticle of the old one by molting fluid enzymes including epidermal chitinases. We show that a chitinase, CHT7, from the red flour beetle, <I>Tribolium castaneum</I>, belonging to a subfamily (group III) of chitinases that have two catalytic domains, is necessary for organization of chitin-containing structures in nascent cuticle, which contributes to the rigidity of the extracellular matrix. This unexpected function is distinct from that of other groups of epidermal chitinases that catalyze the turnover of chitin in old cuticle during the molting process. Because group III chitinases are highly conserved among insect and other arthropod species, we propose that these enzymes have a novel function in processing nascent chitin chains during cuticle assembly and organization into higher order structures that include horizontally stacked laminae and vertically oriented pore canals of many invertebrate cuticular extracellular matrices.</P></▼2>
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